John Crowley nació en Presque Isle, Maine, en 1942, pues su padre era entonces un oficial de la Fuerza Aérea estadounidense destinado a esa zona. Creció en Vermont, al noreste de Kentucky, pero fue en Indiana donde asistió a la escuela secundaria y a la universidad. Una vez graduado se trasladó a Nueva York para poder ser realizador cinematográfico, y acabó haciendo cine documental, una profesión que aún ejerce. Publicó su primera novela (The Deep) en 1975. Desde 1993 ha impartido escritura creativa en la universidad de Yale, y en 1992 recibió el premio de literatura de la Academia Estadounidense de las Artes y las Letras.